Inauguré le 30 janvier 1927, il compte alors 3 500 places.
En 1948, les vieilles tribunes sont reconstruites, l'édifice atteint les 23000 places dès le début des années 1950. Durant cette période, le record d'affluence est de 22 908 spectateurs en 1959 face au Stade de Reims.
En 1979, la tribune Ouest est rebâtie et la capacité du stade est portée à environ 25 500 places . Le record d'affluence du Ray date de 1974, avec 25 532 spectateurs payants à l'occasion du match de Coupe UEFA face aux Turcs de Fenerbahce.
En 1992, la tribune Est doit être fermée puis détruite. La capacité du stade du Ray descend alors à 16 000 puis 12 500 places.
En 1997, la tribune Est est reconstruite en tubulaires suite à l'usage d'engins explosifs ayant dégradé celle-ci lors d'un match opposant l'O.G.C Nice au S.C Bastia. Cet aménagement permet de faire remonter la capacité d'accueil du stade à 15 761 places .
Parallèlement, la capacité de la populaire sud a été abaissé deux fois passant de 5500 personnes à 2500 puis lors de la remontée de l'O.G.C Nice parmi l'élite en 2004 à 1980 personnes.
Différents aménagements comme la création d'une tribune nord supérieure (en tubulaires) portent le stade à sa capacité actuelle de 18 049 places, depuis 2004. Cette capacité "virtuelle" n'est cependant pas réglementaire pour évoluer en Ligue 1.
Une dérogation de la ligue est actuellement accordée a l'O.G.C Nice, ce qui lui permet de jouer au Ray malgré sa non-conformité. Si la ligue de foot professionnelle ne peut décider de la rétrogradation du club ou la suspension du stade du Ray, elle peut en revanche priver le club d'une partie ou de la totalité des droits de retransmissions TV, et ce, dès l'expiration de la dérogation.
Actuellement le nombre de places par tribune est de :
Populaires : 1.980 places
Secondes Basses : 1.565 places
Secondes Hautes : 1.800 places
Honneur + Première: 3.514 places
Presidentielle : 8.163 places
Loges : 293 places
total:17 415